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Sep 17, 2023

La fotogrametría como una herramienta prometedora para revelar los conjuntos bentónicos de las cuevas marinas

Informes científicos volumen 13,

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 7587 (2023) Citar este artículo

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Tradicionalmente, los enfoques de monitoreo para estudiar las cuevas marinas se han visto limitados por las limitaciones de los equipos y los estrictos protocolos de seguridad. Hoy en día, el surgimiento de nuevos enfoques abre nuevas posibilidades para describir estos peculiares ecosistemas. El estudio actual tuvo como objetivo explorar el potencial de la fotogrametría Estructura a partir del movimiento (SfM) para evaluar la abundancia y la distribución espacial de los ensamblajes bentónicos sésiles dentro de una cueva marina semisumergida. Además, dado que se registraron los impactos de la pesca ilegal del mejillón Lithophaga lithophaga de fecha reciente, se puso especial énfasis en su distribución y densidades. Los resultados de SfM se compararon con un "enfoque más tradicional", mediante la simulación de despliegues de fotocuadrados sobre los ortomosaicos producidos. Se identificaron un total de 22 taxones sésiles, con Porifera representando el taxón dominante dentro de la cueva y L. lithophaga presentando una densidad de 88,3 huecos/m2. SfM y los fotocuadrados obtuvieron resultados comparables con respecto a la riqueza de especies, el porcentaje de cobertura de taxones identificados y la mayoría de las métricas del paisaje marino, mientras que, en términos de estimaciones de densidad de taxones, los fotocuadrados sobreestimaron mucho sus valores. SfM dio como resultado una técnica no invasiva adecuada para registrar conjuntos de cuevas marinas. Los índices de paisajes marinos demostraron ser una forma integral de describir el patrón espacial de distribución de los organismos bénticos, estableciendo una línea de base útil para evaluar futuros cambios en la comunidad.

Las cuevas representan un bolsillo único de biodiversidad tanto en los océanos como en la tierra. La estabilidad de sus peculiares condiciones ambientales puede desencadenar importantes procesos de aislamiento y dar lugar a la evolución y selección de raras especies endémicas. En el medio marino, estas condiciones, cuando se dan en la zona fótica, ofrecen a los científicos la oportunidad de explorar y estudiar, en "laboratorios naturales" accesibles, la biodiversidad y el funcionamiento de los ecosistemas mesofóticos y de aguas profundas1, 2, donde pueden transponerse y estudió a lo largo de un gradiente horizontal en lugar de uno vertical. Además, las cuevas pueden crear refugios para varias especies y revelar redes tróficas inesperadas1. Fuertes gradientes ambientales (por ejemplo, hidrodinámica, luz, concentraciones de nutrientes, entre otros) ocurren hacia las partes internas de las cuevas, configurando sus comunidades bióticas y definiendo diferentes zonas ecológicas3,4,5,6. Y aunque la comunidad científica ha reconocido repetidamente la singularidad ecológica y la importancia de estos hábitats7,8,9,10, solo se ha explorado y evaluado un número relativamente pequeño de cuevas marinas en términos de su componente biótico [por ejemplo,4, 10,11,12,13,14,15,16,17,18,19,20,21,22,23,24,25].

Los factores de estrés globales y locales afectan fuertemente a los ecosistemas costeros7, 26 y las cuevas marinas no son una excepción. De hecho, estos hábitats se caracterizan por biocenosis altamente estables y frágiles9, 27, y diferentes estudios demostraron cómo la sinergia del cambio climático y las actividades humanas pueden modificar profundamente sus comunidades [p. ej., 7, 28]. La extracción ilegal (p. ej., de Corallium rubrum (Linnaeus, 1758), Lithophaga lithophaga (Linnaeus, 1758) entre otras), la pesca submarina, la visita no reglamentada de buzos y embarcaciones turísticas, y la profunda modificación de las zonas costeras, junto con las cada vez más frecuentes las olas de calor marinas29, también amenazan las comunidades bentónicas sésiles de las cuevas marinas, que se sabe que tienen un bajo potencial de recuperación7, 9, 27, 30. En el mar Mediterráneo, las cuevas marinas están catalogadas como hábitats prioritarios por la Directiva Hábitat (92/ 43/ECC, código 8330) e incluido en el Dark Habitats Action Plan31. Todavía faltan planes de manejo efectivos o medidas de protección/conservación10, 32. Aunque algunos estudios han abordado la vulnerabilidad que caracteriza a las cuevas marinas7, 9, 33, es difícil generalizar las principales amenazas de este hábitat a escala local. Para el correcto desarrollo de medidas específicas y efectivas, las encuestas ad-hoc son cruciales para identificar las principales presiones que las afectan7, 10.

Tradicionalmente, los enfoques de monitoreo para estudiar cuevas marinas se han visto limitados por las limitaciones del equipo y los estrictos protocolos de seguridad del buceo en cuevas34. Se han utilizado diferentes métodos para describir la biodiversidad alojada en estos hábitats cerrados, incluidos, entre otros, fotocuadrados, transectos lineales o videoencuestas10, 25, 35,36,37,38. Hoy en día, el desarrollo de nuevas tecnologías y la minimización de equipos submarinos contribuyeron a la aparición de nuevas herramientas: como vehículos (p. ej., Vehículos submarinos autónomos (AUV)), sensores (p. ej., ecosondas compactas) y métodos (p. ej., Estructura a partir de fotogrametría de movimiento (SfM), que abrió nuevas posibilidades para evaluar los cambios que también ocurren dentro de las cuevas39,40,41. Gracias a su capacidad para reconstruir digitalmente un escenario completo a partir de una serie de imágenes superpuestas, la fotogrametría SfM se considera una técnica rentable para monitorear una gran variedad de entornos submarinos desde una perspectiva tridimensional (3D)42,43,44,45 ,46,47,48,49,50,51,52,53,54,55,56. Además, ofrece la posibilidad de evaluar mejor organismos con arquitecturas complejas, constituyendo un método adecuado para evaluaciones no invasivas in situ57. La viabilidad de este enfoque ha sido confirmada en diferentes hábitats, no solo por su creciente número de aplicaciones en la literatura científica, sino también por su implementación en iniciativas de ciencia ciudadana44, como su reciente inclusión entre los protocolos de ciencia ciudadana para el monitoreo de Áreas Marinas Protegidas. en el Mediterráneo (por ejemplo, el protocolo 11 del proyecto Interreg MED MPA Engage)56.

En este contexto, el objetivo del presente estudio fue explorar el potencial de la fotogrametría SfM para evaluar la abundancia y los patrones de distribución espacial de los ensamblajes bentónicos sésiles asociados a una cueva marina semisumergida, considerando, como caso de estudio, una cueva en el Mar Adriático del Norte. Centramos nuestra atención principalmente en la diversidad de esponjas, ya que Porifera representa el taxón predominante dentro de la cueva de estudio, por lo que constituye un componente esencial en este entorno y, en general, actúa como ingeniero del ecosistema, impulsando la disponibilidad de sustrato y nutrientes58,59,60. Adicionalmente, se puso especial énfasis en la distribución de huecos y densidades de L. lithophaga, debido a las actividades de pesca ilegal aún vigentes en la zona (Fig. S1), a pesar de estar estrictamente protegida por directivas, acuerdos y convenciones internacionales27. Los resultados obtenidos mediante la fotogrametría se compararon con los obtenidos a través de un enfoque más tradicional, mediante la simulación de despliegues de fotocuadrados sobre los ortomosaicos producidos, para evaluar su eficiencia en la captura de la biodiversidad.

Gracias al enfoque fotogramétrico fue posible obtener una reconstrucción digital 3D de toda la cueva (Video S1). Adicionalmente, a partir del ortoplano de cada uno de los muros se produjeron dos ortomosaicos (Fig. 1a), correspondientes a un área total proyectada de 61,2 m2 (24,5 m2 y 36,7 m2 para la zona semioscura y oscura, respectivamente) (Cuadro 1). En general, al acoplar la fotogrametría y el análisis de muestras de esponjas, se identificaron un total de 22 taxones sésiles, incluidos Rhodophyta (2), Porifera (13), Hydrozoa (1), Serpulidae (1), Bilvavia (1) y Tunicata (4) (Tabla 2). Además, se observaron 2 taxones vagales, el camarón Palaemon serratus y el equinoideo Paracentrotus lividus (Cuadro 2). De todos los taxones identificados, solo dos (Aplysina aerophoba y P. lividus) están bajo protección, estando incluidos en los Anexos II y III del Protocolo SPA/BD del Convenio de Barcelona.

(a) Ortomosaicos de paredes de cuevas segmentadas por las categorías definidas en la Tabla 2; (b) distribución de los enfoques de cuadrantes desplegados aleatoriamente. Las líneas discontinuas delimitan las áreas semioscuras y oscuras. Q20 = cuadrados de 20 × 20 cm; Q50 = cuadrados de 50 × 50 cm. El símbolo Ω indica la entrada a la cueva. Para los acrónimos de las categorías, consulte la Tabla 2. Creado usando el software QGIS versión 3.12 (http://www.QGIS.org).

Dado que no fue posible diferenciar algunas de las especies de esponjas mediante imágenes simples, para los análisis, varias especies se agruparon en grupos, lo que permitió identificar un total de 16 categorías bentónicas (Tabla 2). El área cubierta por cada categoría se extrajo por separado para cada zona ecológica (Tabla 2; Figs. 1a y 2a). Aparte de las Rhodophyta (algas coralinas crustosas (CCA) y algas rojas foliosas), todas las demás categorías fueron compartidas entre las dos biocenosis, con una disminución gradual de la cobertura biótica hacia la parte interior de la cueva, donde el porcentaje de cobertura de desnudo sustrato alcanzó el 55% (Figs. 1a y 2a). En ambas biocenosis de cuevas, Porifera resultó ser el phylum predominante, con un total de 31,4% y 32,2% en la zona semioscura y oscura, respectivamente (Figs. 1a y 2a,b). El área semioscura estuvo dominada por el grupo EP (Erylus mammillaris y Penares euastrum) (2,91 m2), seguido por las algas rojas foliosas (1,97 m2) y los ensamblajes de hidroides (1,78 m2), mientras que los taxones menos representados fueron los AI (Aaptos aaptos y grupo Iricinia variabilis) (0.013 m2), Chondrosia reniformis (0.031 m2) y la única esponja homoescleromorfa registrada, Oscarella lobularis (0.047 m2) (Cuadro 2; Fig. 1a y 2a). A. aerophoba fue en cambio el componente dominante de la biocenosis oscura (5,31 m2), junto con el grupo EP (4,01 m2) y los hidroides (1,31 m2) (Tabla 2; Figs. 1a y 2a). Nuevamente O. lobularis y C. reniformis estuvieron entre los taxones con menor cobertura (0.005 y 0.024 m2, respectivamente), junto con Hymedesmia (Hymedesmia) pansa (0.033 m2) (Cuadro 2; Figs. 1a y 2a). Adicionalmente, hasta una cobertura total de 1,7 m2 (2,8%) de la cueva se clasificó como “No aplicable” debido a la baja calidad del ortomosaico provocada por el particulado presente en la columna de agua (Tabla 2; Figs. 1a y 2a) .

Gráficos circulares que representan el porcentaje de cobertura de los taxones bentónicos sésiles identificados y del sustrato desnudo por: Estructura de fotogrametría de movimiento en las zonas (a) semioscuras y (b) oscuras; Aproximación en cuadrante de 50 × 50 cm en las zonas (c) semioscuras y (d) oscuras; y enfoque de cuadrante de 20 × 20 cm en las zonas (e) semioscuras y (f) oscuras. Para los acrónimos de las categorías, consulte la Tabla 2.

En general, el método de muestreo que utilizó el Q50 (n = 40), cubriendo un área de solo 10 m2 (Tabla 1; Figs. 1b y S2), permitió detectar todas las 16 categorías bentónicas, mientras que el despliegue del Q20 (n = 60, área estudiada = 2,4 m2) registraron un total de 15 categorías, faltando solo C. reniformis (Tablas 1 y 2; Figs. 1b y S2). Al analizar cada biocenosis por separado, el Q50 no encontró C. reniformis en el área oscura, mientras que el enfoque Q20 no detectó H. (H.) pansa, O. lobularis y Timea bifidostellata en el área oscura y el grupo AI en el semioscuro (Cuadro 2). Sin embargo, los resultados obtenidos por cada enfoque en términos de porcentaje de cobertura no parecen diferir mucho (Fig. 2a-f), aunque se pueden observar algunas discrepancias: la cobertura de CCA está subestimada por ambos enfoques de cuadrante en la zona semioscura (Fig. 2c,e), o los ensamblajes de hidroides de la biocenosis oscura son ligeramente subestimados por los Q20 (Fig. 2f) mientras que los Q50 los sobrevaloran (Fig. 2d).

En la Fig. 3a,b, se investigó mejor el efecto del esfuerzo de muestreo para explorar las posibles diferencias entre los tres enfoques. En el área semioscura, solo el Q50 logró identificar todas las categorías después de 19 despliegues, logrando detectar 15 de las 16 categorías bentónicas después de desplegar 10 unidades de muestreo (Fig. 3a). Por otro lado, el Q20 identificó 13 categorías después de 10 despliegues, y aún falló tres en el esfuerzo máximo (n = 30) (Fig. 3a). En el caso de la biocenosis oscura, el esfuerzo de muestreo aplicado no fue suficiente para alcanzar el mismo número de categorías que el SfM. Aun así, el Q50 registró 11 de 13 categorías tras el despliegue de 10 unidades de muestreo, mientras que el Q20 solo identificó 7 para el mismo número de despliegues (Fig. 3b).

Curvas de rarefacción y extrapolación basadas en unidades de muestreo con intervalos de confianza del 95% (áreas sombreadas) para datos de diversidad bentónica considerando las tres metodologías aplicadas en las áreas (a) semioscuras y (b) oscuras de la cueva. Q20 = cuadrados de 20 × 20 cm; Q50 = cuadrados de 50 × 50 cm; SfM = Estructura a partir de fotogrametría de movimiento.

Gracias a la fotogrametría SfM, se registraron las densidades de huecos de L. lithophaga a través de las paredes de la cueva, obteniendo una densidad media de 88,3 huecos/m2 a escala de cueva (Fig. 4). Considerando las dos ecozonas por separado, se detectó una disminución general en las densidades medias de mejillón datilero hacia las partes internas de la cueva, con una densidad de 102,95 huecos/m2 en la zona semioscura frente a 78,65 huecos/m2 en la oscura. Las diferencias entre las paredes de la cueva también fueron evidentes, siendo el área semioscura de la pared izquierda la ecozona con mayor densidad (139,8 hoyos/m2) (Fig. 4). Además, al observar de cerca, se puede observar una preferencia de esta especie por perforar las partes verticales y subverticales de las paredes (Figs. 4 y S3).

Distribución y densidad de los agujeros de mejillón datilero (Lithophaga lithophaga) a través de las paredes de la cueva obtenidas mediante el análisis de los resultados de la fotogrametría de Estructura a partir del movimiento. Las líneas discontinuas delimitan las áreas semioscuras y oscuras. El símbolo Ω indica la entrada a la cueva. Creado usando el software QGIS versión 3.12 (http://www.QGIS.org).

Tanto el método Q50 como el Q20 sobreestimaron las densidades de huecos de L. lithophaga a escala de cueva (106,8 y 129,17 huecos/m2, respectivamente). Considerando las diferentes áreas por separado, en la zona semioscura el Q20 obtuvo resultados muy similares al enfoque SfM (105 agujeros/m2) mientras que el método Q50 subestimó las densidades de agujeros (83,7 agujeros/m2). Por el contrario, en la zona oscura ocurre justo lo contrario, obteniendo un valor de densidad de 88,2 agujeros/m2 con el Q50 y 100,83 agujeros/m2 con el Q20.

La influencia del esfuerzo de muestreo en la determinación de las densidades de agujeros de L. lithophaga para los dos tamaños de cuadrante considerados se presenta en la Fig. 5a,b. En el área semioscura, ambos enfoques de cuadrante subestimaron las especies de Lithophaga con un número relativamente pequeño de unidades de muestreo, sin embargo, el Q20 logró obtener resultados similares a los del SfM cuando alcanzó el máximo esfuerzo de muestreo (Fig. 5a). Por otro lado, en el área oscura, con el despliegue de 10 unidades de muestreo, ambos enfoques de cuadrante se acercaron bastante a los valores reales del terreno, sobreestimando ligeramente la densidad del pozo en su máximo esfuerzo de muestreo (Fig. 5b).

Curvas de interpolación para datos de densidad de agujeros de Lithophaga lithophaga en función del esfuerzo de muestreo para (a) semioscuridad y (b) área oscura. Línea verde = los resultados obtenidos por el análisis del enfoque Estructura a partir del movimiento (SfM) de toda la cueva se presentan como la línea verde. Q20 = cuadrados de 20 × 20 cm; Q50 = cuadrados de 50 × 50 cm.

Los valores de los índices a nivel del paisaje marino se calcularon de acuerdo con la Tabla 3 y se presentan como material complementario en la Tabla S1. Comparando los resultados obtenidos aplicando SfM, se observó un aumento en la abundancia de PN y en el índice PARA hacia el interior de la cueva (Fig. 6). Por otro lado, LPI y SDPS presentaron valores más altos en el área semioscura, mientras que MPS fue comparable entre las dos zonas (Fig. 6). También se han registrado diferencias entre las metodologías de muestreo: (i) ambos enfoques de cuadrantes obtuvieron valores más bajos para PN, MPS y SDPS que SfM, (ii) los cuadrantes reconocieron parches más significativos (> LPI) en la biocenosis oscura y, en términos de forma , (iii) SfM encontró formas de parche más complejas (> PARA) en el área oscura, Q20 en el área semioscura, mientras que Q50 registró valores similares para ambas zonas ecológicas (Fig. 6).

Puntajes métricos marinos obtenidos para las tres metodologías aplicadas en las dos zonas de cuevas. Q20 = cuadrados de 20 × 20 cm; Q50 = cuadrados de 50 × 50 cm; SfM = Estructura a partir de fotogrametría de movimiento.

Con respecto a los índices de agregación, no se encontraron grandes discrepancias entre las dos zonas de la cueva por ninguno de los métodos (Fig. 6), pero Q20 y Q50 sobreestimaron la densidad promedio de parche presente en la cueva (Fig. 6). Finalmente, los resultados obtenidos con SfM para diversidad y uniformidad encontraron valores más altos de SHDI y SIEI en el área semioscura, lo que indica una comunidad más diversa e igualmente distribuida que el área oscura (Fig. 7). Además, aunque Q20 subestimó ligeramente tanto SHDI como SIEI, los valores obtenidos con los tres métodos son similares (Fig. 7).

Puntuaciones de los Índices de Diversidad obtenidas para las tres diferentes metodologías inspeccionadas en las dos zonas de cuevas. SHDI = Índice de Diversidad de Shannon; SIDI = Índice de Diversidad de Simpson; SHEI = índice de uniformidad de Shannon; SIEI = índice de uniformidad de Simpson; Q20 = cuadrados de 20 × 20 cm; Q50 = cuadrados de 50 × 50 cm; SfM = Estructura a partir de fotogrametría de movimiento.

Los índices de paisajes marinos también se calcularon a nivel de categoría, y los tres enfoques obtuvieron resultados comparables (consulte la Tabla S2). En cuanto a los índices de tamaño y forma del número de parches, para PN y PD, Clathria (Microciona) armata y H. (H.) michelei fueron identificadas como las especies más abundantes y densas en la zona semioscura, mientras que en la zona oscura fueron tunicados y A. aerofobia; por otro lado, C. reniformis, O. lobularis y el grupo AI mantienen los valores más bajos en ambas biocenosis (Tabla S2). Las algas rojas foliáceas y los conjuntos de hidroides fueron las categorías que presentaron los mayores LPI, MPS y SDPS en el área semioscura, mientras que el grupo EP, A. aerophoba y nuevamente los hidroides fueron los más altos en la zona oscura. Las categorías con menor parche, tamaño promedio y variabilidad de tamaño fueron C. (M.) armata, grupo EP, H. (H.) pansa, O. lobularis, Rhabderemia topsenti y tunicados en ambas biocenosis (Tabla S2).

Observar los índices de agregación, LSI, división y cohesión nos dio una idea de la configuración y conectividad de los parches. H. (H.) michelei, C. (M.) armata y O. lubularis resultaron en las categorías más desagregadas y menos conectadas en las áreas semioscuras, mientras que el grupo AI, los hidroides y las algas rojas foliosas fueron las categorías con las más compactas y compactas. distribuciones agregadas. Hacia el área oscura, los hidroides y H. (H.) michelei fueron las categorías más agregadas contra los tunicados, O. lobularis y A. aerophoba que estaban altamente desagregados y menos compactos (Tabla S2). El índice PARA fue la única excepción en la tendencia observada. De hecho, los tres métodos considerados mostraron resultados muy diferentes: SfM reconoció a O. lobularis, H. (H.) pansa y Tedania anhelans como las especies con las formas de parches más complejas (> PARA), mientras que ambos enfoques de cuadrantes identificaron a C. reniformis , tunicados, C. (M.) armata y O. lobularis (Tabla S2).

Todos los taxones identificados en Grotta Azzurra son bien conocidos y típicos de las cuevas marinas mediterráneas9, 31, 61, y su abundancia y distribución a lo largo de las dos zonas de cuevas concuerdan con la literatura previa3, 4, 6, 62. Porifera fue el grupo más representativo, definiendo Grotta Azzurra como un "reino de esponjas", como se observó anteriormente para otras cuevas37, 60. En general, las esponjas más abundantes en términos de cobertura y número de parches a lo largo de toda la cueva (Aplysina aerophoba y el grupo EP, formado por Erylus mammillaris y Penares euastrum) también se describen en la literatura entre las especies y géneros más comunes de las cuevas marinas mediterráneas31, 61, 63. Además, los ejemplares de A. aerophoba presentaban un hábito de crecimiento inusual caracterizado por "individuos en forma de cojín conectados por abundantes procesos de ramificación delgada y formando grandes placas incrustantes'' (Fig. S4), un tipo de crecimiento recientemente descrito por Costa et al.63, 64 en cuatro cuevas italianas semisumergidas.

Los hidroides fueron otro taxón abundante en ambas biocenosis y la única clase de Cnidaria encontrada en Grotta Azzurra. Las especies de cnidarios (por ejemplo, Leptopsammia pruvoti Lacaze-Duthiers, 1897, Parazoanthus axinellae (Schmidt, 1862), Astroides calycularis (Pallas, 1766), entre otras) son componentes típicos de las comunidades cavernícolas, especialmente en los techos y paredes de la entrada y semi zonas oscuras Sin embargo, su presencia está muy relacionada con varios factores abióticos, como la profundidad, el movimiento del agua y la sedimentación5, 65. Las peculiares limitaciones ambientales de esta cueva semisumergida (es decir, morfología en forma de túnel, condiciones hidrodinámicas elevadas) seleccionan estrictamente las especies que habitan. puede explotar este nicho desafiante. Las especies endolíticas, incrustantes y de cuerpo blando pueden hacer frente a la turbulencia de aguas altas, dominando el conjunto bentónico66, 67. Estas características permitieron que los hidroides proliferaran y formaran parches significativos a lo largo de las paredes, y su presencia también en las partes más profundas de la cueva señala que las altas tasas de movimiento del agua no se limitan a la entrada de la cueva61, 68, 69 gracias al reflejo de las olas en el interior de la cueva. Adicionalmente, los parches de hidroides presentaban una peculiar y marcada distribución, ocupando casi exclusivamente los voladizos de la rugosidad de las paredes, patrón posiblemente impulsado a interceptar la máxima intensidad del movimiento del agua68, 69.

En términos de riqueza de especies, porcentaje de cobertura de taxones identificados y la mayoría de las métricas del paisaje marino a nivel de categoría, las tres metodologías de muestreo aquí aplicadas (SfM, Q50 y Q20) obtuvieron resultados comparables, destacando la confiabilidad de los enfoques tradicionales en la caracterización general de un comunidad de cuevas, y sugiriendo la comparabilidad de los datos obtenidos por métodos tradicionales y más innovadores. Sin embargo, se debe considerar que el esfuerzo de muestreo implementado en este estudio para Q50 y Q20 fue particularmente alto en comparación con el esfuerzo de muestreo típico aplicado en cuevas35, 70, generalmente relacionado con el tiempo de fondo y otras restricciones logísticas.

Los resultados de los despliegues de cuadrantes aleatorios pueden variar mucho según el tamaño del cuadrante y el esfuerzo de muestreo, lo que limita su potencial para capturar distribuciones de especies poco comunes (Tabla 4)35, 36. El Q50 parecía ser una solución más rentable que el Q20, obteniendo más resultados similares a SfM. Aun así, se debe reconocer una limitación en su implementación en estos hábitats; de hecho, las cuevas a menudo presentan pasajes estrechos donde no sería posible transportar un marco de tales dimensiones o su manipulación corre el riesgo de dañar los organismos que sobresalen de la superficie, especialmente especies con esqueletos frágiles (Tabla 4)71. Además, en términos de estimaciones de densidad de taxones, los enfoques de ambos cuadrantes sobreestimaron sus valores a nivel de cueva y categoría (Tabla 4). Una situación similar ocurrió para la estimación de las densidades de huecos de Lithophaga lithophaga. Por el contrario, la aplicación de la fotogrametría SfM permitió no solo definir con precisión los valores de densidad, sino también registrar su distribución a lo largo de las paredes de la cueva. Los patrones de densidad de los agujeros de L. lithophaga posiblemente podrían explicarse por la hidrodinámica que ocurre en la cueva: de hecho, al comparar su distribución con la complejidad estructural de las paredes, es claro cómo la morfología y la orientación del sustrato juegan un papel crucial. en el asentamiento de esta especie, que suele prosperar en sustratos carbonatados subverticales a verticales, evitando así altas tasas de sedimentación72, 73. Debido al alto precio y la demanda del mejillón dátil en el mar Mediterráneo, esta especie todavía se recolecta de forma intensiva a pesar las leyes y políticas marítimas que lo prohíben. Para su extracción, la roca es fuertemente dañada, provocando una dramática simplificación de la composición biótica y estructural del sustrato, provocando un empobrecimiento de toda la comunidad74, 75, fenómeno muy extendido en la Riviera del Conero (Fig. S1).

En este contexto, cuando corresponda, la fotogrametría SfM debe considerarse como una herramienta adicional y complementaria para el monitoreo de cuevas marinas. Aplicado a lo largo del tiempo, los cambios a corto, mediano y largo plazo podrían registrarse desde el paisaje marino hasta el nivel individual, hasta una escala milimétrica48, 76. Mediante la reconstrucción en 3D de la morfología del sustrato, se obtiene una imagen más completa de los patrones de distribución biológica y la se pueden proporcionar los procesos que los impulsan47, 77. La implementación de planes de monitoreo sistemático, incluida la fotogrametría, también ayudaría a los legisladores en la creación de medidas de protección y gestión ad-hoc dirigidas a amenazas específicas que afectan a las cuevas marinas a nivel local46. Además, los modelos 3D obtenidos representan un poderoso aliado para las actividades de divulgación pública, creando conciencia mediante el desarrollo de experiencias interactivas donde las personas pueden explorar estos hábitats ocultos (p. ej., Fig. S5)78, 79.

No obstante, dados los riesgos intrínsecos relacionados con el buceo en cuevas34, se deben hacer algunas consideraciones antes de implementar la técnica en cuevas submarinas, especialmente en términos de profundidad, tamaño y morfología de la cueva para garantizar la aplicabilidad de SfM. Además, dependiendo del objetivo principal del estudio, la resolución espacial y taxonómica deseada de las salidas digitales y la extensión del área a mapear, los tiempos de muestreo, procesamiento y anotación pueden aumentar exponencialmente (Cuadro 4). Por lo tanto, se debe hacer una evaluación de costo-beneficio para evaluar las diferentes técnicas disponibles, reduciendo los riesgos de los operadores y manteniendo un esfuerzo de monitoreo rentable9, 31. En la evaluación de áreas grandes, una estación de trabajo más potente o soluciones de procesamiento basadas en la nube puede ser necesario para procesar el conjunto de datos de imágenes47. Adicionalmente se deben considerar herramientas automatizadas y semiautomáticas para apoyar y agilizar el proceso de anotación manual, mejorando la eficiencia del método80,81,82,83,84.

Aunque el auge de las cámaras impermeables compactas proporciona una solución de alta calidad a un precio razonable, lo que sugiere que la fotogrametría es un método asequible y atractivo tanto para los buceadores recreativos como para los científicos57, una formación adecuada y la implementación de un protocolo estandarizado son esenciales para una buena aplicación de la técnica y la adquisición de reconstrucciones precisas49, 56.

En conclusión, incluso si los cuadrantes funcionan muy bien para detectar las principales coberturas y tendencias en comunidades bentónicas homogéneamente distribuidas, cuando se trata de comunidades heterogéneas escasas (p. ej., biocenosis de cuevas oscuras) u organismos raros, pueden pasar por alto algunos de sus componentes. La fotogrametría subacuática demostró ser una técnica no invasiva adecuada para registrar los conjuntos bentónicos de cuevas, además el cálculo de un grupo de índices de paisajes marinos cuidadosamente seleccionados demostró ser una forma integral de describir el patrón espacial presente. Se estableció una primera línea de base para Grotta Azzurra: la definición de la distribución actual de su componente biótico representa una información crucial en estos tiempos de rápidos cambios en la comunidad debido a la sinergia del cambio climático y los factores de estrés humanos10, 29. Un futuro brillante espera a la fotogrametría en el campo de la monitorización de entornos marinos gracias a su enorme potencial y versatilidad, junto con el avance exponencial de la visión artificial, la robótica y el aprendizaje automático80,81,82,83,84.

La Riviera del Conero (Ancona, Italia) es un litoral que sufrió una fuerte artificialización durante el siglo pasado, con algunos de sus sustratos naturales modificados o sustituidos por estructuras cementadas85. Una serie de cuevas semisumergidas marinas poco profundas están presentes a lo largo de sus acantilados costeros86, y en este estudio se exploró la mayor de estas cuevas, conocida localmente como Grotta Azzurra (43° 37′ 17,2" N, 13° 31′ 38,4" E) (Figura 8a). Su desembocadura representa una gran fisura orientada al norte en las paredes calcáreas, comenzando a pocos metros sobre la superficie del mar (Fig. 8b), y continuando hasta los 4,5 m de profundidad. Con 15 m de longitud, esta cueva semisumergida en forma de túnel alcanza su máxima profundidad en su entrada (4,5 m), presentando un suelo compuesto principalmente por gravas y pequeños agregados rocosos. La dirección del oleaje dominante en la zona es E-SE (Fig. 8c), dejando la cueva parcialmente resguardada de la acción directa del oleaje. Sin embargo, la falta de acumulación de sedimentos delgados dentro de la Grotta Azzurra, a pesar de la alta carga de sedimentos que caracteriza los fondos de Conero Riviera85, sugiere un régimen hidrodinámico de moderado a alto.

(a) Mapa de ubicación de Grotta Azzurra (Ancona, Italia), marcado con el símbolo Ω. (b) Detalle de la parte emergida de la entrada de Grotta Azzurra. (c) Rosa de ola de altura de ola significativa, correspondiente al período de año completo de 2021 en las aguas cercanas a la costa frente a la entrada de la cueva. Creado usando el software QGIS versión 3.12 (http://www.QGIS.org).

La estrategia de muestreo para la caracterización de la comunidad bentónica sésil presente en Grotta Azzurra consistió en el acoplamiento de dos metodologías de muestreo, cada una implementada durante una inmersión dedicada. En primer lugar, se realizó un muestreo fotográfico de la cueva a principios de septiembre de 2021. Se utilizó una GoPro HERO8 Black (Woodman Labs, Inc., San Mateo, CA, EE. UU.) equipada con un sistema de iluminación artificial compuesto por dos luces subacuáticas AKKIN 5000. usado. A lo largo de las paredes y el suelo de la cueva, se colocaron una serie de referencias métricas para escalar y controlar la precisión de las reconstrucciones digitales. La cámara se configuró en modo de lapso de tiempo a 2 cuadros por segundo, y el operador de buceo adaptó la ruta de muestreo para capturar toda la topografía de la cueva mediante la realización de un patrón boustrophedonic vertical, asegurando un mínimo de 60% de superposición entre imágenes consecutivas45, 47. Manteniendo una distancia media del sustrato de unos 40 cm, las imágenes se iluminaron homogéneamente. Se recopilaron y controlaron un total de 3600 imágenes para garantizar la calidad de la imagen antes de importarlas a Metashape v. 1.8.2. (Agisoft LLC, San Petersburgo, Rusia). La alineación de las imágenes se realizó utilizando configuraciones de selección de pares genéricos de alta precisión para producir las nubes de puntos, limitando la identificación de puntos clave a 100 000 y el límite de puntos de enlace a 10 000 puntos de características comunes. Las mallas fueron producidas por el tipo de superficie tridimensional arbitrario a partir de los datos de los mapas de profundidad, el conteo medio de caras y la interpolación deshabilitada. Para escalar el modelo, se detectaron manualmente 5 referencias métricas en el conjunto de datos de imágenes y se usaron para crear barras de escala en la configuración de referencia. Finalmente, se produjo un ortomosaico de cada pared mediante el modo de fusión de mosaico a partir de los datos de la superficie de la malla y se exportó como tiff en mosaico en un sistema de coordenadas local (m). El proceso fotogramétrico general para generar tanto la reconstrucción digital de la cueva como el par de ortoimágenes tomó 16 h de tiempo de procesamiento utilizando una computadora portátil Lenovo Legion (Beijin, China) con un procesador Intel Core i7-9750H de 2,60 GHz (Intel Corporation, Santa Clara, CA, EE. UU.), 32 Gb de RAM y una tarjeta gráfica NVIDIA GeForce RTX 2060 (NVIDIA Corporation, Santa Clara, CA, EE. UU.).

Después de identificar los organismos presentes en el ortomosaico, se calcularon los porcentajes de cobertura de los diversos organismos sésiles para evaluar la abundancia y los patrones de distribución de las especies bénticas en las dos zonas ecológicas, semioscura y oscura, siguiendo la zonación de cuevas definida por Pérès y Picard3. Cuando las esponjas no eran identificables a nivel de especie, la ubicación del individuo en las paredes de la cueva digitalizadas se anotó utilizando los ortomosaicos. Para aumentar la resolución taxonómica, se realizó una segunda inmersión para recolectar un fragmento lo más pequeño posible de cada esponja no identificada. Las muestras recolectadas luego se fijaron en etanol al 95% y se procesaron según lo descrito por Rützler87 para la preparación de láminas. Luego, los especímenes se identificaron a nivel de especie utilizando un microscopio compuesto Nikon Eclipse Ni. Los portaobjetos se almacenaron como referencia y se depositaron en la Colección del Laboratorio de Zoología (Departamento de Ciencias Ambientales y de la Vida), Universidad Politécnica de Marche (Ancona, Italia). Las identificaciones taxonómicas se realizaron con base en Systema Porifera88, “Propuesta para una clasificación revisada de Demospongiae (Porifera)”89 y la base de datos mundial de Porifera90.

En este estudio, no se han utilizado vertebrados vivos y/o invertebrados superiores con fines experimentales.

Los ortomosaicos producidos para ambas paredes de la cueva se importaron al software QGIS v. 3.1291, los diferentes taxones sésiles megaepibentónicos se digitalizaron manualmente en polígonos o parches a escala y se clasificaron en el nivel taxonómico más bajo posible. Sin embargo, en algunos casos no fue posible diferenciar entre algunas de las especies identificadas, por lo que se agruparon en un grupo de especies (Cuadro 2). En particular, el grupo AI incluyó las especies de esponjas Aaptos aaptos (Schmidt, 1864) e Ircinia variabilis (Schmidt, 1862), y el grupo EP consistió en la agregación de las esponjas Erylus mammillaris (Schmidt, 1862) y Penares euastrum (Schmidt, 1862). 1868) (Cuadro 2). Las especies de serpúlidos y vagiles no se consideraron para el análisis. Todo el proceso de digitalización requirió 10 días (es decir, 70 h). Ambos muros fueron completamente segmentados y clasificados, incluyendo el sustrato desnudo, y se calculó la superficie (m2) de cada categoría segmentada. La ocurrencia de Lithophaga lithophaga fue contabilizada y digitalizada en todas las paredes. El hecho de que entre todos los agujeros inspeccionados sólo se encontraran individuos de L. lithophaga, o fragmentos de concha, en el interior de los agujeros, hizo suponer que el mejillón datilero era el único responsable de todos los agujeros presentes en la cueva. Sin embargo, para mantener el carácter no invasivo del enfoque y contener el tiempo de fondo durante las actividades de muestreo, no fue posible confirmar si cada uno de los agujeros registrados estaba actualmente habitado por el bivalvo. La densidad de L. lithophaga se calculó en cada zona de la cueva dividiendo el número de hoyos por la superficie de cada zona y se expresó como L. lithophaga hoyos/m2. Además, se produjo un mapa de calor (Fig. 4) en QGIS utilizando el renderizado de mapa de calor en el panel de estilo de capa con un radio de 1 m para visualizar los cambios de densidad a través de las paredes de la cueva.

Para el análisis se consideraron dos zonas ecológicas, la biocenosis semioscura (es decir, entrada de la cueva, con macroalgas esciófilas) y oscura (es decir, parte interior de la cueva), aplicando el modelo de zonación de cuevas definido por Pérès y Picard3. Para comparar los resultados obtenidos por fotogrametría y explorar los efectos de diferentes esfuerzos de muestreo, también se aplicó un segundo enfoque implementando un despliegue de cuadrante virtual simulado en QGIS. Se consideraron dos tamaños de cuadrantes, 20 × 20 cm (Q20) y 50 × 50 cm (Q50), con 60 y 40 despliegues respectivamente (Tabla 1). Para ello, se aplicó la herramienta “Puntos aleatorios dentro del polígono” para colocar los centroides de los cuadrantes sobre las paredes, descartando aquellos que quedaran parcialmente fuera de los ortomosaicos o superpuestos45. En segundo lugar, las capas vectoriales ya clasificadas fueron recortadas por cada cuadrante digital. para extraer las coberturas superficiales de las especies y las densidades de huecos de L. lithophaga.

Las métricas clave del paisaje marino se calcularon utilizando el paquete R de landscapemetrics92, un reemplazo directo del software FRAGSTATS93. Usando una versión rasterizada de nuestra comunidad de cuevas digitalizadas como entrada, este paquete permitió la cuantificación de las características del paisaje marino a un nivel multiespacial al considerar el tamaño, la forma y la distribución de los parches. Se seleccionó una serie de descriptores de paisajes marinos (Tabla 3) con base en la literatura y su relevancia ecológica45, 46, 82, 83,94,95, y se estimaron tanto a nivel de categoría como de paisaje marino para cada zona ecológica y método de muestreo. Para el análisis no se consideró la categoría "sustrato desnudo", para centrar nuestros esfuerzos analíticos espaciales en los componentes bióticos de la cueva.

Los conjuntos de datos analizados durante el estudio actual están disponibles del autor correspondiente a pedido razonable.

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Los autores agradecen a Irene Gonzalo Cruz y Ricardo Alonso Navas por su ayuda durante las actividades de muestreo.

Esta investigación fue financiada por la Università Politecnica delle Marche (Investigación Científica Universitaria – proyecto MESOMED).

Departamento de Ciencias Ambientales y de la Vida, Universidad Politécnica de las Marcas, Via Brecce Bianche, 60131, Ancona, Italia

Torcuato Pulido Mantas, Camilla Roveta, Barbara Calcinai, Martina Coppari, Cristina Gioia Di Camillo, Veronica Marchesi, Teo Marrocco, Stefania Puce & Carlo Cerrano

Centro Marino de Fano, Viale Adriatico 1/N, 61032, Fano, Italia

Carlo Cerrano

Estación Zoológica de Nápoles Anton Dohrn, Villa Comunale, 80121, Nápoles, Italia

Carlo Cerrano

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Las ideas y el diseño fueron formulados por CC y TPM. Las actividades de muestreo fueron realizadas por MC, VM, TM y TPM. La identificación taxonómica de Porifera fue realizada por BC, TM, CR y SP. Los análisis fueron realizados por CGDC, TM, TPM y CR. escrito por TPM y CR Todos los autores revisaron y editaron el manuscrito. La versión enviada del manuscrito fue aprobada por todos los autores.

Correspondencia a Camila Roveta.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Vídeo complementario S1.

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Reimpresiones y permisos

Pulido Mantas, T., Roveta, C., Calcinai, B. et al. La fotogrametría como una herramienta prometedora para revelar los conjuntos bentónicos de las cuevas marinas. Informe científico 13, 7587 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-34706-7

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Recibido: 12 enero 2023

Aceptado: 05 mayo 2023

Publicado: 10 mayo 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-34706-7

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